Identification and Analysis of PGM and SUS Gene Families in Leymus Chinensis Seed Transcriptome

Wang Bo　Gong Ting　Li Ran　Wang Qi　Yang Jie　Liu Wei　Yang Zouzhaun　Zhang Pan　Hu Guofu*

School of Animal Science and Technology, Northeast Agricultural University, Harbin, 150000

* Corresponding author, guofuh2003@163.com

Abstract　Leymus chinensis (Leymus chinensis (Trin.) Tzvel.) is a good perennial forage with good palatability, high yield and high feeding value. In addition, because of its strong resistance, Leymus chinensis can improve the disadvantaged environment such as poor land, and it is an important species to protect grassland ecology in China. Therefore, in order to promote the germination of leymus chinensis seeds and explore the mechanism of Germination, this study used sterile water treatment of leymus chinensis seeds as control, exogenous GA3 as treatment conditions. Based on the analysis of pre-transcriptome data, it was determined that PGM and SUS genes in sucrose and starch metabolic pathways play a significant role in seed Germination. Members identification, conserved domains, and evolutionary trees were analyzed for both gene families using the bioinformatics method. The expression pattern of PGM and SUS genes were analyzed with FPKM value. The results showed that 7 members were selected from each of the the PGM and SUS families based on the data of Leymus Chinensis seeds transcriptome. The molecular weight of PGM genes ranged from 15 471.3 to 67 912.9 Da, and the isoelectric point value ranged from 4.45 to 6.31, showing weak acidity. PGM family in Leymus Chinensis seeds are hydrophilic stable proteins. The molecular weight of SUS genes ranged from 30 421.5 to 110 262.9 Da. The isoelectric point of SUS genes were neutral except LcSUS1,5 and 7, while the other four genes were weak acidic. LcSUS4,6 were stable hydrophilic proteins, the rest were unstable hydrophilic proteins. The PGM and SUS gene families in Leymus chinensis seeds play an enzyme role in promoting sucrose and starch synthesis in sucrose and starch metabolism pathways. The expression pattern analysis of Leymus chinensis seeds showed that the genes of PGM and SUS gene families in GA3-treated Leymus chinensis seeds promoted the germination of Leymus chinensis seeds by regulating the sucrose and starch pathways with different expression levels.

Keywords　L. chinensis, PGM and SUS gene families, Health and credit analysis, Expression analysis

葡萄糖磷酸变位酶(phosphoglucomutase, PGM)是磷酸己糖变位酶家族成员之一(Egli et al., 2010; Stray-Pedersen et al., 2014; Weyler and Heinzle, 2015)。调节控制葡萄糖-1-磷酸和葡萄糖-6-磷酸的相互转化，进一步促进葡萄糖的合成是其在植物体内的主要作用和功能(Uematsu et al., 2012b; Chauton et al., 2013)。因此在蔗糖和淀粉通路中起着正调控作用，参与调节植物体内蔗糖以及淀粉的合成(Paparelli et al., 2013; Pal et al., 2013)，从而参与植物的生长发育过程。在植物研究中，PGM家族可分为定位在细胞质体中即质体定位(pPGM)和定位在细胞质中即胞质定位(cPGM)两种细胞定位不同的类型(Herbert et al., 1979)。PGM的主要作用过程是从葡萄糖-6-磷酸中产生葡萄糖-1-磷酸。葡萄糖-1-磷酸既可以在异养组织中从胞浆中导入，也可以在自养组织中通过光合作用产生。有关于缺乏PGM基因调控的植物也有所研究，Malinova等(2014)通过研究缺失cPGM活性的拟南芥(Arabidopsis thaliana)，发现了其生长明显受到抑制，淀粉合成减慢的特点。Fettke等(2012)人通过研究缺乏马铃薯(Solanum tuberosum L.)PGM的活性调控发现，其外在形态表现为整体植株矮小，块茎的数量减少等。而对缺少pPGM调控的百脉根(Lotus corniculatus L.)糖代谢的研究发现，由于叶片不能有效的积累淀粉，从而导致不能被碘染色(Vriet et al., 2010)。因此证明缺乏PGM基因调控大大减少了叶片和贮藏器官中淀粉的合成。而过表达PGM可有效提高淀粉的合成，Uematsu等(2012a)通过烟草(Nicotiana tabacum L.)叶片过表达pPGM，相对于野生型植株叶片，发现pPGM的活性在转基因植株叶片中有所提高，并且淀粉的含量也提高2至3倍(Vriet et al., 2010)，这表明pPGM在淀粉合成的过程中起到了促进作用。

蔗糖在蔗糖和淀粉的代谢通路中是一种十分关键的代谢产物。蔗糖不能被植物本身直接利用，只有被分解成其他可溶性糖才能参与植物各项生理代谢活动中。蔗糖合成酶(Sucrose Synthase, SUS)是一种作用在植物糖代谢过程中的限制酶(陈曙等, 2019)。目前，对于植物中SUS基因家族的研究较多，近年来，研究学者不仅限于在模式植物中鉴别此家族，更在辣椒(Capsicum annuum L.) (魏华伟等, 2019)、梨(Pyrus spp) (吕佳红等, 2018)、无籽蜜柚(Honey pomelo) (邓舒雅等, 2018)等植物中进行鉴定，在大豆(Glycine max (Linn.) Merr.)的研究中，发现了SUS基因家族成员具有组织表达特异性，当对含有蔗糖合成酶突变体的大豆植株研究表明，SUS基因酶活性与根瘤菌固氮能力成正比，较低的SUS基因酶活性会导致部分组织的退化现象(晁毛妮等, 2018)。由于SUS可逆的水解蔗糖，Maria等(2019)人对番茄(Lycopersicon esculentum Mill.)研究发现，SUS1介导的可逆蔗糖水解不仅对于维持水果中的蔗糖及其单体之间的平衡，还对于其他番茄器官中的平衡均至关重要。Danyu等(2019)人对拟南芥韧皮部位中的SUS基因家族进行研究发现，SUSy2存在于发育中的种子的胚乳和胚中，而其他的基因均在不同部位中发现，由此推断SUS基因家族参与到韧皮部蔗糖代谢过程中。由于PGM及SUS基因不仅能够调控蔗糖和淀粉的代谢和累积，还能够催化蔗糖和淀粉的合成和分解，在蔗糖淀粉代谢通路中具有比较多样化的功能。

羊草具有根茎穿透能力强的特点，因而具有能够改善劣势土地的作用，从而保护中国草原生态环境(刘公社和齐冬梅, 2004)。对羊草PGM及SUS基因家族系统鉴定和分析有助于探究其种子的萌发机制，因此本研究对羊草种子中PGM及SUS基因家族的基本生物学性质进行分析。本研究以经过赤霉素(GA3)处理的羊草种子为实验材料进行转录组测序，基于转录组测序数据对羊草中PGM及SUS基因家族进行鉴定，并进行保守结构域分析、构建进化树以及表达分析等，以此来为深入研究羊草PGM及SUS基因家族的功能及高效繁育羊草提供理论支撑。

1结果与分析

1.1羊草种子中PGM及SUS基因家族的鉴定

通过转录组数据库的本地blast检索，共获得10条PGM序列，经过CDD在线数据库的检索分析后，最终得到7条有效的PGM蛋白序列(表1)。从表中可以看出，7个LcPGM基因编码氨基酸的个数153-60个，编码蛋白质理论分子量大小为15 471.3~67 912.9 Da，而通过对等电点的分析发现，7个LcPGM基因等电点数值大小在4.45~6.31之间，平均数值在5.67左右，表明其主要在弱酸性细胞环境中起作用。对不稳定系数预测发现，数值均小于40，因此可以推定其为稳定蛋白。而平均亲水系数则均小于0，说明该7个基因的蛋白属于亲水性蛋白。由此研究表明，7种LcPGM蛋白在预测氨基酸序列长度以及蛋白理化特性方面均有差异，推测LcPGM蛋白具有各不相同的生物学特性。

表 1 LcPGM基因家族成员基本理化性质鉴定 Table 1 Identification of basic physical and chemical properties of LcPGM gene family members

同LcPGM基因家族获得方法一样，最终在本地羊草种子转录组数据库中获得7条SUS基因蛋白序列(表2)，7个基因编码氨基酸的数目为268~991个，而编码氨基酸的理论分子量的大小在30 421.5~110 262.9 Da之间。通过等电点分析发现，LcSUS1、5、7整体在偏中性的环境中起到作用，而其余的4个基因则偏弱酸性。对不稳定系数预测发现，LcSUS4、6均小于40，推测为稳定蛋白，而其余的均大于40，推测为不稳定蛋白。对亲水系数研究发现，数值均小于0，因此7个基因均为亲水性蛋白。由此可以说明，7个基因在基本理化性质上各有差异，表明在生物学特性上也起着不同的作用。

表 2 LcSUS基因家族成员基本理化性质鉴定 Table 2 Identification of basic physical and chemical properties of LcSUS gene family members

1.2 LcPGM及LcSUS蛋白的保守基序分析

通过在线软件对LcPGM及LcSUS蛋白中的保守Motif进行分析发现(图1)，预测出LcPGM及LcSUS蛋白均含有10个不同的保守Motif，而不同的基因家族成员中所包含的Motif也各不相同，其中在LcPGM基因中，Motif 3在除LcPGM 2其余的基因中均有出现，而LcPGM6、7中包含相同的Motif结构且含有数目较多的Motif，但所在位点却不相同。同样，LcPGM1、4则含有最少的Motif数量，仅为1个，同样作用位点不相同。而在LcSUS基因中发现，Motif1在7个基因中均有出现，Motif 7在除LcSUS1外其他6个基因中也均有出现，LcSUS5包含了9个不同的结构域，是包含结构域数目最多的基因，而LcSUS4仅有3段长度不等的结构域。因此可以推断相同基因家族中的不同基因所包含的结构域不同，在细胞中起到的生物学功能也有着明显的差异，而不同LcPGM及LcSUS所包含的差异基序表明PGM及SUS家族成员可能具有不同的生物化学特征和生物学功能。

图 1 LcPGM及LcSUS蛋白保守基序 Figure 1 Conserved motifs of LcPGM and LcSUS proteins

1.3 PGM及SUS基因家族进化树分析

在PGM家族中，整个进化树分为5个亚族，其中Group1亚族中包含LcPGM7，且与小麦(Triticum aestivum L.)的PGM基因具有较高的同源性，而在Group4中含有一个LcPGM4，同样在Group5中发现了一个LcPGM5，而其余三个亚族中则没有发现，表明虽不在同一亚族中，但仍有较低的同源性(图2)。而在SUS家族中，共有12个亚族被划分出来，羊草种子的SUS基因则被划分到不同亚族中，其中Group1中包含LcSUS2，与小麦TaSUS6、12、20具有较高的同源性。LcSUS4、6被划分到亚族Group3中，与玉米(Zea mays Linn. Sp.)、水稻(Oryza sativa L.)、小麦具有较高的同源性，LcSUS4与ZmSUS6更是具有直接同源关系。而亚族Group10、11、12分别包含了LcSUS5、3、1、7，与油菜(Brassica napus L.)、玉米、水稻、拟南芥、小麦有不同程度的同源性，其中LcSUS1更是与TaSUS5具有直接同源性。因而可以得出具有同源性的PGM及SUS基因在功能上表现相似，可由此根据已经确定的模式物种生物功能信息来推断出该基因家族在羊草种子萌发代谢过程中起到的生物学作用。

图 2  PGM及SUS基因家族进化发育树 Figure 2 PGM and SUS gene family evolutionary development tree

1.4羊草种子PGM及SUS家族基因的表达模式分析

为了分析羊草种子经外源GA3处理后各基因的表达模式，我们利用羊草转录组数据各基因的表达量进行热图的制作(图3)，LcPGM1,3基因在GA3处理羊草种子中表达量较高，因而显著正调控种子萌发过程中的蔗糖和淀粉代谢途径，LcPGM5,6,7基因的表达量同样不同程度的正调控着蔗糖和淀粉的合成，而LcPGM2,4则在GA3处理条件下起着负调控的作用，其中LcPGM4表达量下调最为明显。在调控蔗糖生成过程中，GA3处理条件下，羊草种子中LcSUS5具有最高的表达量，因此在合成蔗糖过程中起着主要的作用，而LcSUS1,7,3,4在对照组中表达量上调，在处理组中则呈现表达量下调，其中LcSUS3在对照组中起着主要的正调控蔗糖合成的作用。总体而言，GA3处理组下PGM及SUS基因在蔗糖和淀粉代谢途径中起着不同的正负调控作用，以此来促进种子萌发。

图 3 羊草种子中GA3处理与无菌水处理条件下的PGM及SUS基因热图 Figure 3 Heat map of PGM and SUS genes under GA3 treatment and sterile water treatment in Leymus chinensis seeds

2讨论

由于当前高通量测序以及生物信息技术已成为研究主要的研究热点，因此大量不同功能及特性的基因家族被不断挖掘出来，关于基因家族的鉴定主要包括全基因组学和转录组水平上的鉴定，本研究中所用到的即为基于转录组水平对PGM及SUS基因家族进行鉴定。而当前对PGM家族的分析较少，大多研究还是对此基因进行主要的鉴定，例如Tauberger等(2000)人对土豆内PGM基因的研究。在本研究中，经过数据库Blast后发现，油菜PGM家族中含有16个基因，小麦含有12个PGM基因，而羊草转录组数据库中为7个，其中主要与小麦在同一亚族中具有较高的同源性。李梦娇(2015)通过对灵芝(Ganoderma Lucidum(Leyss. ex Fr.) Karst.)中PGM基因进行沉默表达实验得出PGM基因沉默会导致蔗糖和淀粉代谢通路合成受阻，而本研究同样是在蔗糖和淀粉通路中发现此基因显著上调，因而讨论此基因家族的主要功能，这与其研究结果一致。本研究中的氨基酸数目为153~606左右，分子量为15~67 KDa左右，这与李晓屿等(2015)人描述一致。SUS基因家族是参与高等植物蔗糖代谢过程中促进蔗糖合成的重要基因家族，在对SUS基因家族分析过程中，发现许多物种已经对其进行了鉴定，例如在谷子中鉴定出了9个蔗糖合成酶基因(王凌云等, 2017)，是一个小的基因家族，因此所含的基因数目较少，基本为3~15个左右，这与本研究鉴定出的基因数目一致，在对其基本理化性质研究发现，分子量及等电点等范围皆与前人的研究结果一致。根据系统发育进化关系可以看出，PGM与SUS基因分布在不同的亚族中，这表明在进化上出现了一定的差异性，同样可以推测出两种基因在功能上多样性。

PGM是糖代谢途径中的关键分支酶，可以催化Glc-6-P和Glc-1-P之间的相互逆转化，进而促进了糖的有效降解与合成，因此在维持植物糖代谢平衡的过程中起到了至关重要的作用。SUS是蔗糖代谢关键酶中的一种可溶性酶，其活性可以反映植物合成蔗糖的途径和能力。蔗糖合成酶在植物体分为可溶性蔗糖合成酶、不溶性蔗糖合成酶和与细胞骨架相结合的蔗糖合成酶三种存在形式(Lingle, 1999)。蔗糖合成酶也是唯一能使蔗糖参与到多种路径的酶，其中包括植物的组织构建、物质贮藏和细胞的新陈代谢等(李和平等, 2013)。基因表达研究表明，SUS家族成员除了在植物组织中特异性表达，还与植物对逆境胁迫响应等方面有关。王旭明等(2018)人在孕穗期对水稻进行盐胁迫处理，发现在轻度盐胁迫下水稻叶片中SUS活性增强，增加了蔗糖和淀粉的积累量，增强了植物的抗逆性；但随着盐浓度的增大，SUS活性显著降低，蔗糖合成速率减缓，植株的生长发育明显受到抑制(Winter et al., 1997)。以上研究表明，在植物的生长发育和抗逆境胁迫过程中SUS基因家族成员起着重要的作用。因此，蔗糖合成酶影响着植物蔗糖的合成和分解、产物的转运以及细胞组织的构建等各个方面(陈俊伟等, 2001)。本研究中，当羊草种子添加外源GA3后，PGM及SUS基因家族被显著富集出来，因此表明GA3能有效的促进种子内部糖代谢途径，为种子萌发提供能量。关于羊草种子中这两个基因家族的功能注释已被大体确定，这为探究后续羊草相关基因家族的研究奠定了基础。同样，为促进羊草种子萌发，提高羊草产量提供了有效的理论依据。

3材料与方法

3.1试验材料

供试羊草(Leymus chinensis (Trin.) Tzvel.)种子由黑龙江省农业科学院草业所种质资源库提供的当年成熟的羊草种子，将种子置于室温下晾干后装入透气布袋中，放在4℃冰箱内保存、备用。

3.2材料处理

选取颗粒饱满的羊草种子。首先用5%次氯酸钠浸泡5 min，再用无菌水冲洗3次，最后使用75%酒精冲洗两次消毒并用无菌水洗净后用于下一步试验。

赤霉素处理：加少量乙醇溶解GA3后，加入蒸馏水，制备浓度200 mg/L的溶液(浓度设置为前期试验所得最适浓度)。消毒后将种子(每个样品约100 mg)放入含50 ml 200 mg/L的GA3溶液的烧杯于25℃培养箱中浸泡24 h，以无菌水浸泡为对照，处理组和对照组各重复3次。

3.3基因家族成员鉴定

羊草种子转录组数据由本课题组提供(部分数据未发表)，利用模式植物拟南芥和水稻作为种子序列，通过本地blast对转录组数据库比对检索和直接利用关键词在转录组数据库中搜索，并利用Pfam和NCBI数据库进行蛋白保守结构域进行鉴定，最终分别得到7个羊草种子中PGM及SUS基因，根据本地转录组数据基因ID顺序进行命名，即LcPGM1-LcPGM7、LcSUS1-LcSUS7。

3.4基本理化性质及保守结构域分析

使用软件ProtParam (http://web.expasy.org/protpara m/)预测分析羊草种子PGM及SUS蛋白序列的分子量、等电点、不稳定系数、脂肪系数和平均亲水指数等基本的理化性质。同样，利用在线软件MEME (http://meme-suite.org/tools/meme)和TBtools软件对羊草种子PGM家族蛋白的保守基序进行分析。

3.5系统发育进化树分析

利用Clustal X 2.1和MEGA5.20对羊草、拟南芥、水稻、玉米、油菜及小麦的所有PGM及SUS蛋白序列进行进化树构建与优化处理。采用邻接法(Neighbor joining，NJ)构建系统发育进化树。

3.6差异表达模式分析

基于转录组数据库中的FPKM值，采用对数log计算法对PGM及SUS家族基因的表达数据进行分层聚类分析。绘制表达热图用Tbtools软件。

作者贡献

王博是本研究的实验设计和实验研究的执行人；宫婷、李冉、王琪及杨劼完成数据分析，论文初稿的写作；刘微、杨邹转及张攀参与实验设计，试验结果分析；胡国富是项目的构思者及负责人，指导实验设计，数据分析，论文写作与修改。全体作者都阅读并同意最终的文本。

致谢

本研究由国家重点研发项目(2016YFC0500607)的资助。

参考文献

Chao M.N., Huang Z.W., Wang G., Wang R.H., Zhang J.B., and Zhang Z.Y., 2018, Genome-wide identification and expression analysis of sucrose synthase family members in soybean, Xibei Zhiwu Xuebao (Northwest Plant Journal), 38(2): 232-241 (晁毛妮, 黄中文, 王果, 王润豪, 张金宝, 张自阳, 2018, 大豆蔗糖合成酶家族成员的的全基因组鉴定及表达分析, 西北植物学报, 38(2): 232-241)

Chauton M.S., Winge P., Brembu T., Vadstein O., and Bones A.M., 2013, Gene regulation of carbon fixation, storage, and utilization in the diatom Phaeodactylum tricornutum acclimated to light/dark cycles, Plant Physiol, 161(2): 1034-1048

Chen J.W., Chen K.S., Xu C.J., Zhang L.C., and Zhang S.L., 2001, Effects of shading on photosynthetic product distribution, carbohydrate metabolism and accumulation in developing citrus fruits, Zhiwu Shengli Xuebao (Plant Physiology), 27(6): 499-504 (陈俊伟, 陈昆松, 徐昌杰, 张良诚, 张上隆, 2001, 柑橘果实遮光处理对发育中的果实光合产物分配、糖代谢与积累的影响, 植物生理学报, 27(6): 499-504)

Chen S., Chen H.L., Jin H., and Zhao Q.F., 2019, Genome-wide identification and expression analysis of sucrose synthase gene family in maize, Xinan Nongye Xuebao (Southwest Agricultural Journal), 32(11): 2479-2485 (陈曙, 陈宏良, 金辉, 赵秋芳, 2019, 玉米蔗糖合成酶基因家族的全基因组鉴定及表达分析, 西南农业学报, 32(11): 2479-2485)

Danyu Y., Eliana G.V., and Mansfield S.D., 2019, Arabidopsis sucrose synthase localization indicates a primary role in sucrose translocation in phloem, Journal of Experimental Botany, (6): 6

Deng S.Y., Chen H.P., Mai Y.T., and Niu J., 2018, Gene family bioinformatics and expression analysis of sucrose synthase (SUS) and invertase (INV) in seedless pomelo, Zhiwu Shengli Xuebao (Plant Physiology), 54(10): 1576-1586 (邓舒雅, 陈惠萍, 麦贻婷, 钮俊, 2018, 无籽蜜柚蔗糖合成酶(SUS)和蔗糖转化酶(INV)基因家族生物信息学及表达分析, 植物生理学报, 2018, 54(10): 1576-1586)

Egli B., Kölling K., Köhler C., Zeeman S.C., and Streb S., 2010, Loss of cytosolic phosphoglucomutase compromises gametophyte development in Arabidopsis, Plant physiology, 154(4): 1659-1671

Fettke J., Leifels L., Brust H., Herbst K., and Steup M., 2012, Two carbon fluxes to reserve starch in potato (Solanum tuberosum L.) tuber cells are closely interconnected but differently modulated by temperature, J Exp Bot, 63(8): 3011-3029

Herbert M., Burkhard C., and Schnarrenberger C., 1979, A survey for isoenzymes of glucosephosphate isomerase, phosphoglucomutase, glucose-6-phosphate dehydrogenase and 6-Phosphogluconate dehydrogenase in C3-, C 4-and crassulacean-acid-metabolism plants, and green algae, Planta, 145(1): 95-104

Li H.P., Li H.M., and Pan S.M., 2013, Cloning and expression analysis of sucrose synthase gene from tropical sugarcane Badila, Shengwu Jishu Tongbao (Biotechnology Bulletin), (11): 58-62 (李和平, 李海明, 潘世明, 2013, 甘蔗热带种Badila蔗糖合成酶基因的克隆及表达分析, 生物技术通报, (11): 58-62)

Li M.J., 2015, Functional analysis of UDP glucose phosphorylase and phosphoglucomutase in Ganoderma lucidum, Dissertation for Ph.D., Nanjing Agricultural University, Supervisors: Zhao M.W., pp.86-87 (李梦娇, 2015, 灵芝碳代谢途径中UDP葡萄糖焦磷酸化酶和磷酸葡萄糖变位酶基因功能研究, 博士学位论文, 南京农业大学, 导师: 赵明文, pp.86-87)

Li X.Y., Li H., Lan X.G., Li Y.H., and Li Z.L., 2015, Advances in research on glucose phosphate mutase from plants, Zhiwu Shengli Xuebao (Plant Physiology), 51(05): 617-622 (李晓屿, 李晗, 蓝兴国, 李玉花, 李治龙, 2015, 植物葡萄糖磷酸变位酶的研究进展, 植物生理学报, 51(05): 617-622)

Lingle S.E., 1999, Sugar metabolism during growth and development in sugarcane internodes, Crop Science, 39(2): 480-486

Liu G.S., and Qi D.M., 2004, Advances in biology of Leymus Chinensis, Caoye Xuebao (Journal of Grassland Science), (05): 6-11 (刘公社, 齐冬梅, 2004, 羊草生物学研究进展, 草业学报, (05): 6-11)

Lv J.H., Cheng R., Wang G.M., Wu J., Wang Y.Z., Zhang H.P., and Zhang S.L., 2018, Identification and expression analysis of sucrose synthase related enzymes SUS and SPS gene family in pear, Yuanyi Xuebao (Chinese Journal of Horticulture), 45(03): 421-435 (吕佳红, 程瑞, 王国明, 吴俊, 王英珍, 张虎平, 张绍玲, 2018, 梨蔗糖合成相关酶SUS和SPS基因家族的鉴定与表达分析, 园艺学报, 45(03): 421-435)

Malinova I., Kunz H.H., Alseekh S., Herbst K., Fernie A.R., Gierth M., and Fettke J., 2014, Reduction of the cytosolic phosphoglucomutase in Arabidopsis reveals impact on plant growth, seed and root development, and carbohydrate partitioning, PloS one, 9(11): e112468

Maria A.S., Anna V.S., and Elena Z.K., 2019, Differences in the sucrose synthase gene SUS1 expression pattern between Solanum lycopersicum and wild tomato species, Theoretical and Experimental Plant Physiology, 31(4): 455-462

Pal S.K., Liput M., Piques M., Ishihara H., Obata T., Martins M.C., Sulpice R., van Dongen J.T., Fernie A.R., Yadav U.P., Lunn J.E., Usadel B., and Stitt M, 2013, Diurnal changes of polysome loading track sucrose content in the rosette of wild-type arabidopsis and the starchless PGM mutant, Plant Physiol, 162(3): 1246-1265

Paparelli E., Parlanti S., Gonzali S., Novi G., Mariotti L., Ceccarelli N., van Dongen J.T., Kölling K., Zeeman S.C., and Perata P., 2013, Nighttime sugar starvation orchestrates gibberellin biosynthesis and plant growth in Arabidopsis, Plant Cell, 25(10): 3760-3769

Stray-Pedersen A., Backe P.H., Sorte H.S., Mørkrid L., Chokshi N.Y., Erichsen H.C., Gambin T., Elgstøen K.B., Bjørås M., Wlodarski M.W., Krüger M., Jhangiani S.N., Muzny D.M., Patel A., Raymond K.M., Sasa G.S., Krance R.A., Martinez C.A., Abraham S.M., Speckmann C., Ehl S., Hall P., Forbes L.R., Merckoll E., Westvik J., Nishimura G., Rustad C.F., Abrahamsen T.G., Rønnestad A., Osnes L.T., Egeland T., Rødningen O.K., Beck C.R.; Baylor-Johns Hopkins Center for Mendelian Genomics, Boerwinkle E.A., Gibbs R.A., Lupski J.R., Orange J.S., Lausch E., and Hanson I.C., 2014, PGM3 mutations cause a congenital disorder of glycosylation with severe immunodeficiency and skeletal dysplasia, Am J Hum Genet, 95(1): 96-107

Tauberger E., Fernie A.R.., Emmermann M., Renz A., and Trethewey R.N., 2000, Antisense inhibition of plastidial phosphoglucomutase provides compelling evidence that potato tuber amyloplasts import carbon from the cytosol in the form of glucose-6-phosphate, The Plant Journal, 23(1): 43-53

Uematsu K., Suzuki N., Iwamae T., Inui M., and Yukawa H., 2012a, Alteration of photosynthate partitioning by high-level expression of phosphoglucomutase in tobacco chloroplasts, Biosci Biotechnol Biochem, 76(7): 1315-1321

Uematsu K., Suzuki N., Iwamae T., Inui M., and Yukawa H., 2012b, Expression of Arabidopsis plastidial phosphoglucomutase in tobacco stimulates photosynthetic carbon flow into starch synthesis, J Plant Physiol, 169(15): 1454-1462

Vriet C., Welham T., Brachmann A., Pike M., Pike J., Perry J., Parniske M., Sato S., Tabata S., Smith A.M., and Wang T.L., 2010, A suite of Lotus japonicus starch mutants reveals both conserved and novel features of starch metabolism, Plant Physiol, 154(2): 643-655

Wang X.M., Chen J.Y., Gong M.J., Huang Y.X., Mo J.J., Xie P., Ye C.H., Yang S., Zhou H.K., and Zhao X.X., 2018, Responses of SS and SPS activities to sugar accumulation at booting stage of rice under salt stress and their correlation analysis, Jiangsu Nongye Kexue (Jiangsu Agricultural Science), 34(3): 481-486 (王旭明, 陈景阳, 龚茂建, 黄永相, 莫俊杰, 谢平, 叶昌辉, 杨善, 周鸿凯, 赵夏夏, 2018, 盐胁迫下水稻孕穗期SS和SPS活性与糖积累的响应及其相关性分析, 江苏农业科学, 34(3): 481-486)

Wang Z.Y., Dong Z.P., Guo M., Liu Y.H., Ma H.L., Song J.H., Weng Q.Y., Yuan J.C., and Zhao Y., 2017, Identification and bioinformatics analysis of Sucrose synthase gene family in foxtail millet, Jiangsu Nongye Kexue (Jiangsu Agricultural Science), 45(15): 30-34 (王凌云, 董志平, 郭明, 刘颖慧, 马海莲, 宋晋辉, 翁巧云, 袁进成, 赵艳, 2017, 谷子蔗糖合成酶基因家族鉴定及生物信息学分析, 江苏农业科学, 45(15): 30-34)

Wei H.W., Cai S.L., Chen Y.G., Gao P., and Gao Y.Y., 2019, Identification and expression of sucrose synthase gene family in Capsicum, Fenzi Zhiwu Yuzhong (Molecular Plant Breeding), 17(14): 4537-4544 (魏华伟, 柴松琳, 陈友根, 高朋, 高优洋, 胡克玲, 梁赛, 2019, 辣椒属蔗糖合酶基因家族的鉴定及表达, 分子植物育种, 17(14): 4537-4544)

Weyler C., and Heinzle E., 2015, Multistep synthesis of udp-glucose using tailored, permeabilized cells of e. coli, Applied Biochemistry & Biotechnology, 175(8): 1-8

Winter H., Huber J.L., and Huber S.C., 1997, Membrane association of sucrose synthase: changes during the graviresponse and possible control by protein phosphorylation, FEBS Lett, 420(2-3): 151-155