Effects of Brown Algae Oligosaccharides on Seed Germination and Salt-resistance of Suaeda heteroptera

Sun Lin ¹　Chen Chunlin ³　Zhong Zhihai ²　Yang Jianchao ⁴　Liu Kai ^2,5　Lan Xiangyu ⁶　Ren Chenggang ²　Qin Song ²　Zhao Hui ^1*　Liu Zhengyi ^2*

1 College of Chemical and Biological Engineering, Shandong University of Science and Technology, Qingdao, 266590; 2 Yantai Institute of Coastal Zone Research, Chinese Academy of Sciences, Yantai, 264003; 3 College of Water Resources and Civil Engineering, China Agricultural University, Beijing, 100083; 4 Yantai Academy of Agricultural Sciences, Yantai, 265500; 5 Dongying Marine Economic Development Research Institute, Dongying, 257000; 6 School of Agriculture, Ludong University, Yantai, 264025

* Co-corresponding authors, zhsdust@126.com; zyliu@yic.ac.cn

Abstract　The effects of brown algae oligosaccharides on the seed germination and salt-resistance of Suaeda heteroptera were studied. The results showed that algal oligosaccharides (0.02 mg/mL) could effectively increase the germination rate of Suaeda heteroptera seeds from 66.67% to 78.33%, and the soluble sugar content in the germinated sprouts is also increased. Under salt stress, the germination rate and the free proline content in the sprouts of Suaeda heteroptera were significantly increased by algal oligosaccharides, especially at 200 mmol/L or above salt concentration. The results indicated that salt-resistance of Suaeda heteroptera seeds was improved by algal oligosaccharides. Therefore, this study preliminarily suggested that algal oligosaccharides could promote the growth and salt-resistance of Suaeda heteroptera seedlings in the high-salt environment.

Keywords　Suaeda heteroptera Kitagawa; Brown algae oligosaccharides; Stress-resistance; Salt stress

全世界有超过8.0×10⁸公顷的土地受到盐碱化的影响(Song et al., 2009; Song and Wang, 2015)，在中国1.0×10⁷公顷的灌溉土地中，盐碱化造成农作物的产量减产21% (Jia et al., 2016)。而盐生植物相比传统作物可以在受到盐碱化的土地上更好地生长，保证农作物的产量稳定，因此盐生植物可以为蔬菜、饲料和油料产业提供更多的品种选择(Zhou et al., 2016)。翅碱蓬(Suaeda heteroptera Kitagawa)，又名黄须菜、碱蓬草等(刘兴, 2012, 农业科技与装备, (11):1-2+5.)，是一种耐盐草本植物(曹晟阳等, 2018, 现代农业科技, (5): 169-171+174.)，广泛分布于中国北方，多生长于滨海湿地、盐碱地等环境中(谢欠影等, 2019)。翅碱蓬可在土壤含盐量较高、一般农作物不能生长的情况下正常生长，因此可在盐碱地上广泛栽培利用(王金爽, 2015b,农业科技与装备, (11): 10-11+14.)。翅碱蓬在东营黄河三角洲地区的生长环境一般为滨海潮盐土，包括滨海氯化物潮盐土和滨海滩地潮盐土，表层土壤含盐量一般为0.88%~2.22% (刘永信等, 2011)。翅碱蓬因其耐盐、营养丰富等优点被广泛应用：食用方面，翅碱蓬种子中含有丰富的不饱和脂肪酸，可作为食用油(Xu et al., 2013; Wang et al., 2014)；茎叶可作为营养平衡的牲畜饲料(梁寅初等, 1988)，同时茎叶中富含膳食纤维、氨基酸、微量元素、维生素等营养元素(王昊等, 2017)，具有较高的营养价值。同时在污染物去除修复(何洁等, 2016)、生态恢复、湿地生态修复与景观建设(王金爽, 2015a, 农业科技与装备, (10): 5-7.)、增加土壤有机质含量(苏芳莉等, 2018)、减少土壤中重金属含量(Zhang et al., 2018)等方面也有着重要应用。因此，提高翅碱蓬的耐盐胁迫能力具有重要的社会效益和经济效益。

褐藻寡糖是褐藻胶的降解产物，由2~10个单糖通过糖苷键结合而成，具有溶解性好，稳定性强等特点(吴哲等, 2020)。褐藻胶主要来源于海带、马尾藻等藻类，是由β-D-甘露糖醛酸和α-L-古罗糖醛酸通过1-4糖苷键连接形成的阴离子酸性多糖(Lu et al., 2015; 邰宏博等, 2015)。经过多年研究发现褐藻寡糖在农业、医学等多个方面都具有重要的应用价值和研究意义，尤其在在农业方面，褐藻寡糖对经济作物有较好的应用效果。在增产方面，应用褐藻寡糖于黄瓜(Cucumis sativus L.) (李佳琪等, 2018)、小麦(Triticum aestivum L.) (张朝霞等, 2014, 农产品加工(学刊), (22): 61-63+66.)、玉米(Zea mays L.) (张朝霞等, 2013, 农产品加工(学刊), (21): 63-66)、水稻(Oryza sativa L.) (张运红等, 2016a)等多种农作物，可明显促进作物生长，增加产量；在种子萌发方面，褐藻寡糖可促进大豆(Glycine max (Linn.) Merr.) (张守栋等, 2015)、高粱(Sorghum bicolor (L.) Moench) (马纯艳等, 2010)、豌豆(Pisum sativum L.) (马莲菊等, 2007)等种子的萌发，提高萌发率和萌发势等；在抗逆方面，施用褐藻寡糖可提高水稻的抗病虫害能力(荆华和王康健, 2018, 北方水稻, 48(3): 22-24.)，同时提高幼苗的镉胁迫抗性(张运红等, 2017)，提高小麦的抗干旱胁迫(张运红等, 2016b)等。

翅碱蓬常被用于盐碱地的生态工程建设中，但是在东营黄河三角洲地区的实际应用中发现，翅碱蓬在种植中存在成活率低的问题，尤其是幼苗移植生长时期，幼苗后续成活率低(张科等, 2019)，人力物力财力投入成本较高。推测原因为移植后的幼苗对盐碱地环境难以适应，抗逆性较差。因此如何提高翅碱蓬的幼苗后续成活率和抗逆性是当前研究的重点问题。褐藻寡糖已被证实对草本植物具有显著的提质、抗逆效果，如水稻(张运红等, 2017; 荆华和王康健, 2018, 北方水稻, 48(3): 22-24.)、小麦(张运红等, 2016b)等。但目前还未见将褐藻寡糖应用于翅碱蓬的种子促萌发和抗盐胁迫的报道。本研究在验证褐藻寡糖上述功效的同时，实验结果还可为翅碱蓬作为工具种的生态工程提供重要的参考价值。

1结果与分析

1.1褐藻寡糖对翅碱蓬种子的影响

褐藻寡糖对翅碱蓬种子萌发率的影响：

随着褐藻寡糖浓度的升高，翅碱蓬种子的发芽率呈先升高后降低的趋势，且在褐藻寡糖作用下翅碱蓬种子发芽率明显高于清水对照组，其中0.02 mg/mL浓度下的褐藻寡糖四日发芽率最高，达到73.33%，远高于清水对照组的60.00%；随着培养时间增加，翅碱蓬萌发率均增高。第七日时褐藻寡糖作用下翅碱蓬种子发芽率均不低于清水组，其中0.02 mg/mL浓度下的褐藻寡糖发芽率最高，达到78.33%，远高于清水对照组的66.67% (图1)。

褐藻寡糖对翅碱蓬种子萌发幼芽的影响：

可溶性糖是盐生植物的重要渗透调节剂(李悦等, 2011)，翅碱蓬幼芽内可溶性糖含量增加，在高盐度环境下有助于细胞维持渗透势。同时幼芽中的可溶性糖含量上升可以为翅碱蓬幼苗的生长提供更好的营养支撑，更有利于翅碱蓬幼苗的后续生长。本研究发现褐藻寡糖对翅碱蓬幼芽中的可溶性糖含量有明显的影响(图2)。在褐藻寡糖的作用下，翅碱蓬幼芽中的可溶性糖含量明显增加，并与前期测得的发芽率相对应。褐藻寡糖浓度为0.02 mg/mL时，幼芽中可溶性糖含量最高，相应的翅碱蓬种子萌发势和萌发率也最高。

1.2褐藻寡糖对翅碱蓬种子抗盐胁迫的影响

褐藻寡糖对盐胁迫下种子萌发率的影响：

盐胁迫对翅碱蓬种子的萌发速率有明显的影响，随着盐度的增加，翅碱蓬种子的萌发速率明显下降，在300 mmol/L的盐浓度下达到最低，未有种子萌发(图3)。实验得到的发芽率趋势与文献中的趋势一致(刘兴, 2012)。

盐度通常通过渗透胁迫、离子毒性胁迫以及营养胁迫等抑制植物生长。通常渗透胁迫通过降低溶液渗透势使种子水分吸收不足，进而影响种子萌发(Song et al., 2009)。而在褐藻寡糖的作用下，添加褐藻寡糖的实验组相对于同浓度未添加褐藻寡糖实验组的种子萌发率有较明显的提升，在较高盐浓度下(＞100 mmol/L)尤为明显(图4)。在300 mmol/L盐浓度下，经褐藻寡糖处理的翅碱蓬种子仍有部分萌发，对应为在黄河三角洲地区1.75%的土壤含盐量下仍可存活。

褐藻寡糖对盐胁迫下种子萌发芽长的影响：

随着盐胁迫浓度的升高，翅碱蓬种子的发芽芽长随之降低，而添加褐藻寡糖可有效提高翅碱蓬种子发芽芽长，种子较好的芽发育更有利于翅碱蓬幼苗后续的营养物质吸收和生长(图5)。

褐藻寡糖对盐胁迫下种子萌发幼芽的影响：

翅碱蓬可以在植株内合成渗透调节物质来应对高盐环境造成的渗透胁迫，以保证水分能够进入细胞内维持正常的生命活动(曹晟阳等, 2018, 现代农业科技, (5): 169-171+174.)。游离脯氨酸是翅碱蓬芽内重要的渗透调节物质，当受到盐胁迫时，游离脯氨酸在芽内会大量积累, 其含量在一定程度上反映植物的抗逆性(Song et al., 2009)，它的积累是翅碱蓬应对盐胁迫的重要途径之一(李悦等, 2011)。在本研究中，盐胁迫会使翅碱蓬幼芽中游离脯氨酸含量明显升高，随着盐度的增加，翅碱蓬幼芽中的游离脯氨酸含量也随之增加(图6)。在褐藻寡糖的作用下，翅碱蓬幼芽中游离脯氨酸含量明显增加，在高盐浓度下(200 mmol/L及以上)效果尤为明显，标志着种子抗盐胁迫能力的提升，在黄河三角洲环境中更有利于翅碱蓬幼苗后续的营养物质吸收和生长。

2讨论

本研究将褐藻寡糖应用于翅碱蓬种子的萌发和抗逆中，研究了褐藻寡糖对翅碱蓬种子萌发和不同盐度下抗盐胁迫能力的影响。结果表明，褐藻寡糖可有效提高翅碱蓬种子的萌发率，由清水对照组的66.67%提升至0.02 mg/mL的78.33%，同时萌发的幼芽中可溶性糖含量也有较大提升；经褐藻寡糖处理，盐胁迫下翅碱蓬种子的萌发率、萌发芽长有明显的提升，翅碱蓬幼芽中游离脯氨酸含量提升，在200 mmol/L及以上盐浓度下效果尤为明显。结果显示种子在褐藻寡糖的作用下抗盐胁迫能力提高，在黄河三角洲的高盐环境中可促进翅碱蓬幼苗的生长和抗逆能力的提升。

翅碱蓬是黄河三角洲地区重要的耐盐草本植物，但在当前的应用中存在着种植成活率低的问题，尤其是幼苗移植生长时期，幼苗后续成活率低，浪费了大量的人力物力财力。在翅碱蓬的生活史中，种子萌发和幼芽生长是最基础的部分，这两个阶段的生长状况关系到翅碱蓬后续移植成活率的高低。褐藻寡糖已被证实对草本植物具有显著的提质、抗逆效果，如水稻、小麦等(张运红等, 2016b; 张运红等, 2017; 荆华和王康健, 2018, 北方水稻, 48(3): 22-24.)。褐藻寡糖的抗逆机理推测为：褐藻寡糖通过蛋白质磷酸化与去磷酸化，使细胞核内相关抗逆基因激活，提高抗逆酶系活力，进而促进木质素合成、植保素合成和胁迫激素产生，调节渗透调节物质的产生(游离脯氨酸, 可溶性糖等)。通过渗透调节物质降低活性氧及质膜过氧化，并维持细胞渗透压稳定，进而提高翅碱蓬的抗盐胁迫能力。

刘兴(2012, 农业科技与装备, (11): 1-2+5.)的相关研究表明，高浓度NaCl溶液可明显抑制翅碱蓬种子萌发，种子发芽率随NaCl浓度的升高而降低。本实验中，翅碱蓬种子的萌发规律也符合这一结论，同时在褐藻寡糖的作用下，翅碱蓬种子的萌发率也有不同程度的提升。李悦等(2011)研究表明，翅碱蓬芽内的渗透调节物质，如游离脯氨酸、可溶性糖等与盐浓度呈正相关的关系，高含量渗透调节物质更有利于抗逆生长。本研究中发现，添加褐藻寡糖可提高盐浓度胁迫下渗透调节物质的含量，更有利于维持细胞渗透压稳定，进而提高翅碱蓬的抗盐胁迫能力，在黄河三角洲的高盐环境中能促进翅碱蓬幼苗的生长和抗逆能力的提升。翅碱蓬作为重要的盐生植物，研究提升它的萌发率及成活率对于在翅碱蓬为工具种的生态工程中有着重要意义。

3材料与方法

3.1种子预处理

将翅碱蓬种子放入水中，漂浮物舍弃，从沉底的翅碱蓬种子中选取大小一致，籽粒饱满的种子，置于500 mg/L的KMnO₄溶液中浸泡0.5 h，再用清水浸泡2.0 h(刘兴, 2012, 农业科技与装备, (11):1-2+5.)，洗净后用滤纸吸干水分备用(表1)。

3.2褐藻寡糖对翅碱蓬种子的影响

实验设置六个处理，每组种子20粒。按预实验划定的浓度范围将褐藻寡糖溶液设置五个梯度：处理组1为清水组(CK)；处理组2褐藻寡糖溶液浓度为0.01 mg/mL；处理组3褐藻寡糖溶液浓度为0.02 mg/mL；处理组4褐藻寡糖溶液浓度为0.05 mg/mL；处理组5褐藻寡糖溶液浓度为0.10 mg/mL；处理组6褐藻寡糖溶液浓度为0.50 mg/mL。每个浓度梯度设置三个重复。

翅碱蓬种子的培养参照刘兴(2012, 农业科技与装备, (11): 1-2+5.)的培养方法，在一次性无菌培养皿中均匀放置2层滤纸，每皿用灭菌的镊子放入20粒处理好的种子，将种子均匀地置于滤纸上，分别加入对应的褐藻寡糖溶液4 mL，用封口膜密封。以CK为对照，之后每天向培养皿中加入1 mL相应浓度的溶液，以保证滤纸湿润。将培养皿用锡纸包好后，放入纸箱中盖好盖子培养，确保无光环境。培养七日后，检测种子的发芽情况并检测幼芽中含有的可溶性糖含量。

3.3盐胁迫下的褐藻寡糖对翅碱蓬种子的影响

翅碱蓬在≥200 mmol/L的盐浓度下生长受到抑制(Guo et al, 2019)，因此设置NaCl浓度梯度为：含盐量50 mmol/L；含盐量100 mmol/L；含盐量150 mmol/L；含盐量200 mmol/L；含盐量250 mmol/L；含盐量300 mmol/L，对照组为清水对照组。

每种盐度下设置无褐藻寡糖和添加褐藻寡糖两组处理，每组20粒种子，重复三次，其中褐藻寡糖的浓度为促种子萌发的最佳浓度0.02 mg/mL。实验组使用添加褐藻寡糖的相应浓度盐溶液培养，对照组用未添加褐藻寡糖的相应浓度盐溶液培养。在无菌的培养皿中放置2层滤纸，每皿用灭菌的镊子放入20粒处理好的种子，将种子均匀地置于滤纸上，分别加入对应的褐藻寡糖溶液4 mL，用封口膜密封。之后每天向培养皿中加入1 mL相应浓度的溶液，以保证滤纸湿润，暗环境中培养。培养七日后，检测种子的发芽情况并检测幼芽中含有的可溶性蛋白和游离脯氨酸含量。

3.4参数及处理

种子发芽情况：

处理第4天调查发芽势；第7天调查发芽率；测量根系生长情况(刘兴, 2012, 农业科技与装备, (11):1-2+5.)。

发芽势(％)=(4 d发芽粒数／总粒数)×100%；

发芽率(％)=(7 d发芽粒数／总粒数)×100%；

盐胁迫下芽长：第五日各盐浓度平均芽长对比。

生理生化指标：

实验结束后用镊子将幼芽取出，并用蒸馏水反复冲洗幼苗表面，冲洗后用滤纸吸干水分，进行生理生化指标的测定。褐藻寡糖对种子萌发促进作用实验组测定芽的可溶性蛋白和可溶性糖含量；褐藻寡糖对种子萌发抗逆作用实验组测定芽的可溶性蛋白和游离脯氨酸含量。

可溶性蛋白：

精确称取翅碱蓬幼芽样品0.01 g于离心管中，加入1 mL蒸馏水，研磨冰浴匀浆，12 000 rad/min离心10 min，提取上清液即为待测液。根据苏州格锐思生物科技有限公司提供的BCA法蛋白含量测定试剂盒测定待测液中可溶性蛋白含量。

可溶性糖：

精确称取翅碱蓬幼芽样品0.02 g于离心管中，加入0.75 mL 80%乙醇(取80 mL无水乙醇溶于20 mL蒸馏水中)，研磨冰浴匀浆，然后于50 ℃下水浴20 min，冷却后12 000 rad/min离心10 min，提取上清液即为待测液。根据苏州格锐思生物科技有限公司提供的可溶性糖含量试剂盒测定待测液中可溶性糖含量。

游离脯氨酸：

精确称取翅碱蓬幼芽样品0.02 g于离心管中，加入0.20 mL蒸馏水，研磨冰浴匀浆，然后于90 ℃下水浴振荡提取10 min，冷却后12000 rad/min离心10 min，提取上清液即为待测液。根据苏州格锐思生物科技有限公司提供的脯氨酸(PRO)含量测定试剂盒测定待测液中游离脯氨酸含量。

采用Microsoft Excel 2019进行数据的初步整理，Prism 8.0.2.263进行图表的绘制，应用IBM SPSS Statistics 26软件进行差异显著性分析，采用单因素方差分析和Duncan检验计算各处理后的翅碱蓬种子发芽情况和幼芽中各物质含量的多重比较。

作者贡献

孙林是本研究的实验设计者和实验研究的执行人，完成数据分析，论文初稿的写作；陈春琳、钟志海、杨剑超、刘凯、兰翔宇、任承钢、秦松参与实验设计和试验结果分析；赵辉、刘正一是项目的构思者及负责人，指导实验设计、数据分析、论文写作与修改。全体作者都阅读并同意最终的文本。

致谢

本研究由江苏省重点研发计划项目(BE2017310-3)，烟台市科技计划项目(2020MSGY068；2019YT06000506)和山东省重点研发计划(2019GNC106110；2019GSF109104)共同资助。

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