Identification and Bioinformatics Analysis of Fatty Acid Desaturase (FAD) Gene Family in Eggplant (Solanum melongena L.)

Zhu Zongwen　Zhang Aidong　Wu Xuexia　ZhaDingshi^*

Horticultural Research Institute, Shanghai Academy of Agricultural Sciences/Shanghai Key Laboratory of Protected Horticultural Technology, Shanghai, 201106

*Corresponding author, dingshizha@aliyun.com

Abstract　Fatty acid desaturase (FAD) is widely distributed in living organisms. Its main function is to remove hydrogen from the carbon chain during the biosynthesis of fatty acids, thus producing carbon-carbon double bonds. Using the data of the FAD family in Arabidopsis Thaliana and the eggplant genome, the FAD genes in eggplant were identified and the bioinformatics of Fad genes were analyzed. Thirty-eight members of FAD gene family were identified, including five members of Fab subfamily. The analysis of protein physical and chemical properties, phylogenetic analysis and conserved domain analysis showed that there were relatively similar conserved gene sequences and protein characteristics among the members of each subfamily. There are different genetic structures among members of the FAD family, but the subfamily genes clustered together are evolutionarily conserved. Chromosome mapping shows that members of the FAD family are mainly distributed in Chromosome 5, Chromosome 6 and Chromosome 4. The subcellular localization predicted that the members of the FAD family were mainly distributed in the endoplasmic reticulum, chloroplast and plasma membrane, while the FAB subfamilies were all located in the chloroplast.

Keyword　Fatty acid desaturase (FAD); Solanum melongena L.; Gene family

植物体具有特殊的生物膜系统，能和外界生长环境起到很好的沟通，从而维持细胞内部的稳定性(Mansour, 2014)。脂肪酸是构成生物膜系统中细胞膜脂的主要成分。一般情况下，脂肪酸以饱和脂肪酸和不饱和脂肪酸按一定比例存在于植物体内(Li et al., 2015)。脂肪酸去饱和酶(fatty acid desaturase, FAD)则是植物体内甘油脂生物合成途径中脂肪酸链中引入双键的关键酶。在FAD的作用下，植物体内脂肪酸的不饱和度和各组分比例产生变化，影响膜的流动性和稳定性，提高植株的逆境抗性(Leekumjorn et al., 2009; Singh et al., 2009)。

外界温度变化可以诱导植物体内FAD的表达，对脂肪酸种类和数量产生影响从而改变脂肪酸的不饱和度(Tovuu et al., 2016; Menard et al., 2017)。植物体在受到外界温度胁迫时通过脂肪酸去饱和酶FAD的作用可以改变不饱和脂肪酸含量和比例来提高抗性(Murata and Los,1997)。膜脂中不饱和脂肪酸含量越高，相变温度就越低，抗低温性越强。膜脂中不饱和脂肪酸含量越低，相变温度就越高，抗高温性越强(Somerville, 1995)。研究发现，低温处理花生(Arachis hypogaea L.)植株体可诱导7个FAD2基因的上调表达(薛晓梦等, 2019)。玉米(Zea mays L.)质体中脂肪酸去饱和酶基因ZmFAD8的表达受低温诱导，从而改变不饱和脂肪酸的比例来应对外界低温胁迫(Berberich et al., 1998)。过表达FAD8基因的转基因水稻(Oryza sativa L.)品系在2℃低温处理一周后，其抗低温性显著高于对照，植株受损伤程度大大降低(Wang et al., 2006)。缺失FAD6基因的拟南芥(Arabidopsis thaliana L.)突变体在低温胁迫下，叶绿体膜脂中多不饱和脂肪酸含量大幅度下降，植株体耐冷性显著下降(Maeda et al., 2008)。将拟南芥的叶绿体脂肪酸去饱和酶基因AtFAD7导入烟草中，转基因烟草体内十六碳三烯脂肪酸和亚麻酸含量增加并在1 ℃低温条件下表现出很强的抗性(Kodama et al., 1994)。而转FAD7基因的番茄植株在低温条件下，其植株抗寒性增加(Domínguez et al., 2010)。上述研究表明，FAD受到温度的诱导，改变低温胁迫下植株体内生物膜系统的脂肪酸组成，增加不饱和脂肪酸的含量和比例，提高植物体的低温抗性，对农作物耐冷种质材料的创制和抗低温育种具有重要意义。

茄子(Solanum melongena L.)作为一种深受人们喜爱的茄果类蔬菜，在全国各地种植广泛(连勇等, 2017)。由于其适合运输，近年来作为设施内越冬生产的主要蔬菜产品，为农业生产发挥了积极作用。而低温条件会对茄子营养生长和生殖生长产生伤害，最终导致产量和品质的下降(Niño-Medina et al., 2017)。为了提高茄子抗低温性，增加农业生产效益，多种抗低温生产栽培技术得到研究及应用(张晓艳等, 2009; 吴雪霞等, 2017; 张永吉等, 2020)。但不能从实际生产上解决根本问题。随着茄子基因组信息的公布(Hirakawa et al., 2014)，其相关基因家族陆续得到鉴定，如CBL和CIPK基因(Li et al., 2016)作为钙传感器及其相互作用的蛋白激酶控制着许多离子转运蛋白的亲和力和活性；R2R3MYB转录因子家族(Wang et al., 2016)在植株体的发育过程和防御反应中发挥着重要调控作用；CBF基因(Zhou et al., 2018)作为特异性转录因子参与植株体的冷胁迫应答；WRKY基因(Yang et al., 2020)在植株体生长发育及应对外界环境胁迫时发挥着重要作用。本研究运用分子生物学技术和相关软件，通过在线数据库对茄子FAD基因家族进行了鉴定，对其理化性质和相关结构进行分析，为茄子FAD基因的研究及其在遗传育种中的应用提供理论依据。

1结果与分析

1.1茄子FAD基因家族成员鉴定及蛋白理化性质分析

使用HMMER软件对获取的已知16条拟南芥FAD家族蛋白序列(FAD 9条, FAB 7条)构建隐马尔可夫模型，找出茄子蛋白序列中的所有潜在FAD家族序列。并与Blastp比对获取的家族参考序列进行合并共获得33个SmFAD和5个SmFAB候选基因，依据其在染色体上的位置顺序分别命名为SmFAD1-SmFAD33，SmFAB1-SmFAB5。对其蛋白进行理化性质分析发现，所含氨基酸数量从46个到907个不等，除SmFAD4仅包含46个氨基酸外，其余37个成员氨基酸数量均超过100；成员间不稳定系数存在着一定的差异性，小于40的成员有23个，大于40的有15个，其中SmFAD4可能最为稳定，SmFAB3则最不稳定；等电点从4.65 (SmFAD5)到9.53 (SmFAB4)不等，大部分成员等电点超过7，富含碱性氨基酸；分子量与成员所含氨基酸数量成正比，最小的为SmFAD4，最大的为SmFAD9；38个家族成员中有31个为亲水性蛋白，仅有7个不是亲水性蛋白(表1)。

表 1 表1茄子FAD基因家族成员鉴定及蛋白理化性质 Table 1 Basic information of the FAD gene family and physicochemical properties of proteinin eggplant

1.2茄子FAD家族成员系统进化分析

将获取的38条完整的SmFAD氨基酸序列与拟南芥的16条AtFAD家族成员进行多序列比对并构建系统进化树(图1)。从图中可以看出，唯一的可溶性脂肪酸去饱和酶亚家族FAB2被聚为一类，在拟南芥中有7个成员，在茄子种存在5个成员；茄子中4个成员(SmFAD6, SmFAD 7, SmFAD 11和SmFAD 30)与拟南芥的AtSLD1和AtSLD2聚为一类，它们属于△8脂肪酸去饱和酶类；鞘脂△4去饱和酶AtDES1与SmFAD8聚为一类；SmFAD3、SmFAD31与AtFAD2聚为一类；SmFAD22、SmFAD23与AtFAD3聚为一类；SmFAD28、SmFAD29与AtFAD4聚为一类；SmFAD27与AtFAD6聚为一类；SmFAD24则与AtFAD7、AtFAD8聚为一类。

图 1 茄子SmFADs和拟南芥AtFADs系统发育树 Figure1 Phylogenetic analysis of SmFADs and AtFADs with a total of 54 protein sequences

1.3茄子FAD家族保守结构域和基因结构分析

用MEME软件对茄子FAD家族蛋白的保守结构域进行分析，找到15个保守基序(Motif) (表2, 图2)。亚家族SmFAB中均只存在Motif9、Motif11和Motif15；SmFAD13、SmFAD14和SmFAD19均在相同位置包含相同的Motif，且Motif数量在所有成员中最多；SmFAD3、SmFAD15、SmFAD17、SmFAD18、SmFAD20和SmFAD33包含相同的9个Motif；SmFAD4、SmFAD8和SmFAD28中并未搜寻到Motif的存在，这可能是进化过程中发生了保守基序的丢失现象。38个SmFAD中不存在共同的保守基因序列。

表 2  保守基序motif序列分布情况 Table 2 Distribution of conservative motif sequences

图 2 茄子FAD家族保守基序Motif分布情况 Figure 2 Protein conserved domains of FAD gene family members in eggplant

为了了解茄子FAD家族基因的结构特征，对其内含子/外显子分布进行分析(图3, 表1)。38个家族基因蛋白内含子数量差异较大。SmFAD1、SmFAD3、SmFAD15、SmFAD17、SmFAD20、SmFAD28、SmFAD30和SmFAD33不包含内含子仅包含1个外显子；SmFAD22包含7个内含子和8个外显子，SmFAD23、SmFAD24包含6个内含子和7个外显子，SmFAD27包含了最多的9个内含子和10个外显子；剩余的26个成员分别含有1~5个内含子及外显子。

图 3 茄子FAD家族基因内含子分布图 Figure 3The intron-exon structure of FAD genes in eggplant

1.4茄子FAD基因染色体定位

对茄子FAD基因进行染色体定位，各家族成员在染色体上的位置如图所示(图4)。SmFAD1和SmFAD2定位不到具体的染色体；其余36个成员分别定位在茄子的9条染色体上，其中5号染色体上定位到最多的10个成员，6号染色体上定位到9个成员，4号染色体上定位到5个成员，7号染色体上定位到3个成员，1号、3号、10号、11号染色体上均定位到2个成员，8号染色体上仅定位到1个成员；2号、9号和12号染色体上没有定位到茄子FAD家族成员。说明SmFAD基因在茄子进化过程中可能发生了一系列的基因复制和片段丢失现象。

图 4 茄子FAD家族基因染色体定位分布图 Figure 4Thelocalizationof FAD gene in eggplant on chromosome

1.5茄子FAD基因家族亚细胞定位预测

为了了解SmFAD在植株细胞内的分布，利用在线软件ProtComp对其进行亚细胞定位分析(表3)。SmFSAD主要分布在内质网、叶绿体和质膜上，FAB亚家族全部定位在叶绿体上。其中23个成员定位在内质网上；6个成员定位在膜结合叶绿体上，4个成员定位在叶绿体上；4个成员定位在质膜上；1个成员定位在细胞外。

表 3 SmFADs的亚细胞定位 Table 3 Sub-cellular localization of SmFADs

2讨论

植物体内的FAD成员主要分为两大类。一类是在脂肪酸形成甘油脂之前引入第一个双键时起作用的18：0-ACP去饱和酶硬脂酰-ACP去饱和酶(stearoyl-ACP desaturase, SAD/FAB)，是唯一的可溶性去饱和酶；另一类是与膜结合型的脂酞-脂去饱和酶，主要分布于内质网和叶绿体上(Wallis and Browse, 2002; Lee et al., 2016)。不同作物中，FAD基因家族在进化中会分化为几大亚类存在于植株体内的不同位置，发挥着各自功能(Jin et al., 2001; Chi et al., 2011)。本研究中通过对茄子基因组蛋白序列进行比对共获得了38个FAD家族候选基因。通过系统进化树构建和蛋白理化性质分析可以看出，家族成员可以分为33个FAD成员和5个FAB成员。5个FAB成员遗传结构相似，进化过程中具有较高的保守性。均只含有1~2个内含子和2~3个外显子，氨基酸数量都为300~400之间，均为亲水性蛋白，亚细胞定位预测结果表明其可能都存在于叶绿体中。这与前人在花生和和核桃(Juglans regia L.)中的研究结果一致(刘浩等, 2019; Liu et al., 2020)。其他33个FAD成员间蛋白的理化性质、氨基酸数量、等电点、分子量及亲水性差异较大，这可能预示着不同遗传分支上的成员在进化过程中存在着较大的分歧，但同一分支上具有较高保守性。对茄子FAD家族蛋白的保守结构域进行分析发现5个FAB亚家族均只含有3个相同的Motif，进化树上聚为一类的SmFAD13、SmFAD14和SmFAD19均在相同位置包含相同的Motif，且Motif数量最多。SmFAD4、SmFAD8和SmFAD28中不存在Motif。这些结果可能表明茄子FAD家族进化过程中同一亚家族成员间具有一致性，不同亚家族成员存在较大差异性，部分成员则发生了保守基序的丢失现象。38个SmFAD中不存在共同的保守序列，说明茄子FAD家族基因对其进化影响的复杂性较大。同一亚家族成员间保守基序较好的一致性，不同亚家族间保守基序较大的差异性，暗示着特异的保守基序在植物生长发育中行使着不同的作用(Chi et al.，2011)。

FAD基因家族由于其受低温诱导，在植物耐低温种质筛选和遗传育种中得到不断应用(宋淑香等, 2016; Liu et al., 2020)。FAD能够充分调节生物膜的流动性，从而更好的适应外来的环境胁迫(Upchurch, 2008)。研究发现低温能够显著诱导茶树(Camellia sinensis L.)、棉花(Gossypium hirsutum L.)和花生FAD家族相关基因的加倍表达，从而抵御外界低温逆境(Kargiotidou et al.,2008; 薛晓梦等, 2019; 王鹏杰等, 2020)。过表达FAD基因的烟草(Nicotiana tabacum L.) (Kodama et al., 1994)和杨树(Populus L.) (Zhou et al., 2010)能够更好的抵御寒冷。冷胁迫应答基因的转录水平影响植株体对外界低温的抗性。对茄子基因组中的FAD基因家族进行鉴定和分析，有助于了解它们在茄子应对低温胁迫中的作用，为茄子抗逆遗传育种提供一定的参考。

3材料与方法

3.1茄子FAD基因家族成员的鉴定和蛋白理化性质分析

在线(https://www.arabidopsis.org)搜寻下载拟南芥FAD家族基因，从茄子网站(https://www.sgn.cornell.edu/organism/ Solanum_melongena/genome/)下载茄子参考基因组及蛋白序列。使用HMMER 3.0软件对获取的16条拟南芥FAD和FAB蛋白序列构建隐马尔可夫模型，以此模型搜寻茄子基因组所有蛋白序列，得到潜在的FAD家族序列。使用Blastp软件，对所有茄子蛋白序列进行比对获取FAD及FAB家族参考序列，e-value设为1e-10，比对上的序列作为候选的FAD家族序列。合并以上序列作为茄子FAD家族蛋白序列，使用在线工具Expasy(https://web.expasy.org/protparam/)分析茄子FAD基因家族的分子量、等电点、稳定性、脂肪指数和亲水性等理化性质。

3.2 SmFAD基因序列、结构分析和系统进化树构建

用MEME软件(http://meme.nbcr.net/meme)对茄子FAD家族蛋白的保守结构域进行分析，设置参数motif寻找数量为15。使用在线网站GSDS(http://gsds.cbi.pku.edu.cn/)对基因结构特征进行分析。将鉴定出来的茄子FAD和拟南芥FAD蛋白家族序列用MEGA软件的ClustalW进行多序列比对，系统发育树的构建用MEGA软件(https://www.megasoftware.net/)中的邻接法(NJ)，Bootstrap值设为1000。

3.3 SmFAD基因染色体定位及亚细胞分布

根据SmFAD家族成员在染色体上的位置信息，用MG2C在线软件(http://mg2c.iask.in/mg2c_v2.0/)绘制茄子FAD家族成员的染色体分布图谱。利用在线网站(http://linux1.softberry.com/berry.phtml?topic=protcomppl&group=programs&subgroup=proloc)对茄子FAD家族成员进行亚细胞定位分析。

作者贡献

朱宗文是本研究的实验设计者和实验研究的执行人并完成数据整理及论文初稿的写作；吴雪霞、张爱冬参与部分实验；查丁石是项目的负责人，指导实验设计、数据统计、论文写作与修改。全体作者都同意最终的文本。

致谢

本研究由上海市市级农口系统青年人才成长计划(沪农青字(2018)第1-14号)和国家现代农业产业技术体系建设资金项目(CARS-23-G-40)共同资助。

参考文献

Berberich T., Harada M., Sugawara K., Kodama H., Iba K., and Kusano T., 1998, Two maize genes encoding omega-3 fatty acid desaturase and their differential expression to temperature, Plant Molecular Biology, 36: 297-306.

Chi X., Yang Q., Lu Y., Wang J., Zhang Q., Pan L., Chen M., He Y., and Yu S., 2011, Genome-wide analysis of fatty acid desaturases in soybean (Glycinemax), Plant Molecular Biology Reporter, 29: 769-783.

Domínguez T., Hernάndez M.L., Pennycooke J.C., Jiménez P., Martínez-Rivas J.M., Sanz C., Stockinger E.J., Sάnchez-Serrano J.J., and Sanmartín M., 2010, Increasingω-3 desaturase expression in tomato results in altered aroma profile and enhanced resistance to cold stress, Plant Physiology, 153: 655-665.

Hirakawa H., Shirasawa K., Miyatake K., Nunome T., Negor S., Ohyama A., Yamaguchi H., Sato S., Isobe S., Tabata S., and Fukuoka H., 2014, Draft genome sequence of eggplant (Solanum melongena L.): the representative Solanum species indigenous to the oldworld, DNA Research, 21: 649-660.

Jin U.H., Lee J.W., Chung Y.S., Lee J.H., Yi Y.B., Kim Y.K., Hyung N.I., Pyee J.H., and Chung C.H., 2001, Characterization and temporal expression of a ω-6 fatty acid desaturase cDNA from sesame (Sesamum indicum L.) seeds, Plant Science, 161: 935-941.

Kargiotidou A., Deli D., Galanopoulou D., Tsaftaris A., and Farmaki T., 2008, Low temperature and light regulate delta 12 fatty acid desaturases (FAD2) at a transcriptional level in cotton (Gossypium hirsutum), Journal of Experimental Botany, 59(8): 2043-2056.

Kodama H., Hamada T., Horiguchi G., Nishimura M., and Iba K., 1994, Genetic enhancement of cold tolerance by expression of a gene for chloroplastω-3 fatty acid desaturase in transgenic tobacco, Plant Physiology, 105: 601-605.

Lee J.M., Lee H., Kang S.B., and Park W.J., 2016, Fatty acid desaturases, polyunsaturated fatty acid regulation, and biotechnological advances, Nutrients, 8(1): 23.

Leekumjorn S., Cho H.J., Wu Y., Wright N.T., Sum A.K., and Chan C., 2009, The role of fatty acid unsaturation in minimizing biophysical changes on the structure and local effects of bilayer membranes, Biochimica Et Biophysica Acta, 1788: 1508-1516.

Li J., Jiang M., Ren L., Liu Y., and Chen H., 2016, Identification and characterization of CBL and CIPK gene families in eggplant (Solanum melongena L.), Molecular Genetics and Genomics, 291:1769-1781.

Li N., Xu C., Li-Beisson Y., and Philippar K., 2015, Fatty acid and lipid transport in plant cells, Trends in Plant Science, 21(2): 145-158.

Lian Y., Liu F.Z., Tian S.B., Chen Y.H., and Zhang Y., 2017, Research progress on genetics and breeding of eggplant (Solanum melongena) in China during the 12th five-year plan, Zhongguo Shucai (Chinese Vegetables), (2): 14-22. (连勇, 刘富中, 田时炳, 陈钰辉, 张映, 2017, “十二五”我国茄子遗传育种研究进展, 中国蔬菜,(2): 14-22.)

Liu H., Lu Q., Li H.F., Li S.X., Chen X.P., Liang X.Q., and Hong Y.B., 2019, Molecular mechanism of stearoyl-ACP desaturase gene FAB2 expression in peanut, Zuowu Xuebao (Acta Agronomica Sinica), 45(11): 1638-1648. (刘浩, 鲁清, 李海芬, 李少雄, 陈小平, 梁炫强, 洪彦彬, 2019, 花生硬脂酰-ACP酸脱饱和基因FAB2表达的分子机制, 作物学报, 45(11): 1638-1648.)

Liu K., Zhao S., Wang S., Wang H., and Zhang Z., 2020, Identification and analysis of the FAD gene family in walnuts (Juglans regia L.) based on transcriptome data, BMC Genomics, 21:299.

Maeda H., Sage T.L., Isaac G., Welti R., and Dellapenna D., 2008, Tocopherols modulate extraplastidic polyunsaturated fatty acid metabolism in Arabidopsis at low temperature, Plant Cell, 20: 452-470.

Mansour M.M.F., 2014, The plasma membrane transport systems and adaptation to salinity, Journal of Plant Physiology, 171: 1787-1800.

Menard G.N., Moreno J.M., Bryant F.M., Munoz-Azcarate O., Kelly A.A., Hassani-Pak K., Kurup S., and Eastmond P.J., 2017, Genome wide analysis of fatty acid desaturation and its response to temperature. Plant Physiol., 173: 1594-1605.

Murata N., and Los D.A., 1997, Membrane fluidity and temperature perception, Plant Physiol., 115: 875-879.

Niño-Medina G., Urías-Orona V., Muy-Rangel M.D., and Heredia J.B., 2017, Structure and content of phenolics in eggplant (Solanum melongena) - a review, South African Journal of Botany, 111: 161-169.

Singh R., Kaushik S., Wang Y., Xiang Y., Novak I., Komatsu M., Tanaka K., Cuervo A.M., and Czaja M.J., 2009, Autophagy regulates lipid metabolism, Nature, 458(30): 1131-1135.

Somerville C., 1995, Direct tests of the role of membrane lipid composition in low-temperature-induced photo inhibition and chilling sensitivity in plants and cyanobacteria, Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 92: 6215-6218.

Song S.X., Guo X.F., Ma Y., Li J.J., and Han L.L., 2016, Isolation and expression analysis of PoFAD2 gene in Paeoniaostii, Yuanyi Xuebao (Acta Horticulturae Sinica), 43(2): 347-355. (宋淑香, 郭先锋, 马燕,李俊杰,韩璐璐,2016, 凤丹(Paeoniaostii)脂肪酸去饱和酶基因PoFAD2的克隆及表达分析, 园艺学报, 43(2): 347-355.)

Tovuu A., Zulfugarov I.S., Wu G., Kang I.S., Kim C., Moon B.Y., An G., and Lee C.H., 2016, Rice mutants deficient in ω-3 fatty acid desaturase (FAD8) fail to acclimate to cold temperatures, Plant Physiology and Biochemistry, 109: 525-535.

Upchurch R.G., 2008, Fatty acid unsaturation, mobilization, and regulation in the response of plants to stress, Biotechnology Letters, 30: 967-977.

Wallis J.G., and Browse J., 2002, Mutants of Arabidopsis reveal many roles for membrane lipids, Progress in Lipid Research, 41: 254-278.

Wang J.W., Ming F., Pittman J., Han Y.Y., Hu J., Guo B., and Shen D.L., 2006, Characterization of a rice (Oryza sativa L.) gene encoding a temperature-dependent chloroplast ω-3 fatty acid desaturase, Biochemical Biophysical Research Communications, 340: 1209-1216.

Wang P.J., Cao H.L., Chen D., Chen D., Chen G.X., Yang J.F., Ye N.X., 2020, Cloning and expression analysis of fatty acid desaturase family genes in Camellia sinensis, Yuanyi Xuebao (Acta Horticulturae Sinica), 47(6): 1141-1152. (王鹏杰, 曹红利, 陈丹, 陈笛, 陈桂信, 杨江帆, 叶乃兴, 2020, 茶树脂肪酸去饱和酶家族基因的克隆与表达分析, 园艺学报, 47(6): 1141-1152.)

Wang S.J., Chen Z., Ji T., Di Q.H., Li L.J., Wang X.F., Wei M., Shi Q.H., Li Y., Gong B., and Yang F.J., 2016, Genome-wide identification and characterization of the R2R3MYBtranscription factor superfamily in eggplant (Solanum melongenaL.), Agri Gene, 2: 38-52.

Wu X.X., Zhu Z.W., Zhang AD., Xu S., Yao J., and Zha D.S., 2017, Effects of exogenous melatonin on growth, photosynthesis and antioxidant system of eggplant (Solanum melongena) seedlings under low temperature stress, Xibei Zhiwu Xuebao (Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica), 37(12): 2427-2434. (吴雪霞, 朱宗文, 张爱冬, 许爽, 姚静, 查丁石, 2017, 外源褪黑素对低温胁迫下茄子幼苗生长及其光合作用和抗氧化系统的影响, 西北植物学报, 37(12): 2427-2434.)

Xue X.M., Li J.G., Bai D.M., Yan L.Y., Wan L.Y., Kang Y.P., Huai D.X., Lei Y., Liao B.S., 2019, Expression profiles of FAD2 genes and their responses to cold stress in peanut, Zuowu Xuebao (Acta Agronomica Sinica),45(10): 1586-1594. (薛晓梦, 李建国, 白冬梅, 晏立英, 万丽云, 康彦平, 淮东欣, 雷永, 廖伯寿, 2019, 花生FAD2基因家族表达分析及其对低温胁迫的响应, 作物学报, 45(10): 1586-1594.)

Yang Y., Liu J., Zhou X.H., Liu S.Y., and Zhuang Y., 2020, Identification of WRKY gene family and characterization of cold stress-responsive WRKY genes in eggplant, PeerJ, 8: e8777.

Zhang X.Y., and Xu K., 2009, Effect of interaction between rootstock and scion on cold resistance of grafted eggplant (Solanum melongena) seedlings under low temperature and low light, Zhongguo Nongye Kexue (Agricultural Science of China), 42(10): 3734-3740. (张晓艳, 徐坤, 2009, 低温弱光条件下砧穗互作对茄子嫁接苗抗冷性的影响, 中国农业科学,42(10): 3734-3740.)

Zhang Y.J., Su P., Qi J.B., Zhang Y., Zhang Y.T., Chen Y.B., Li Z.H., and Zhang Y.H., 2020, Effect of exogenous Nitric Oxide on resistance of eggplant (Solanum melongena) seedlings under low temperature stress, Zhiwu Shengli Xuebao (Plant Physiology Journal), 56 (1): 66-72. (张永吉, 苏芃, 祁建波, 张瑛, 张永泰, 陈以博, 李子恒, 张云虹, 2020, 外源一氧化氮对低温胁迫下茄子幼苗抗性的影响, 植物生理学报, 56 (1): 66-72.)

Zhou L., Li J., He Y.J., Liu Y., and Chen H.Y., 2018, Functional characterization of SmCBF genes involved in abiotic stress response in eggplant (Solanum melongena), Scientia Horticulturae, 233: 14-21.

Zhou Z., Wang M.J., Zhao S.T., Hu J.J., and Lu M.Z., 2010, Changes in freezing tolerance in hybrid poplar caused by up- and down-regulation of PtFAD2gene expression, Transgenic Research, 19(4): 647-654.